Muckler s'est joint aux Oilers à titre d'entraîneur adjoint en 1982 sous les ordres de l'entraîneur et directeur général Glen Sather. Edmonton va remporter la Coupe Stanley en 1984, 1985, 1987 et 1988. Un an après la transaction qui a fait passer Wayne Gretzky aux Kings de Los Angeles le 8 août 1988, alors que Sather choisit de se concentrer sur ses fonctions de directeur général, Muckler a aidé les Oilers à remporter le championnat en 1990 au terme de la première de ses deux saisons à titre d'entraîneur-chef, au cours desquelles il a compilé un dossier de 75-65-20 entre 1989 et 1991.
« Au nom de l'organisation des Oilers d'Edmonton et des nombreux amis de John dans le monde du hockey, je veux exprimer mes plus sincères condoléances à Audrey et à toute la famille Muckler, a indiqué Gretzky dans un communiqué. Lorsque vous avez 22 très bons joueurs de hockey sous vos ordres qui ont tous déjà connu un certain succès, il est difficile d'imaginer que l'ajout d'un entraîneur associé allait devenir la pièce finale qui allait permettre aux Oilers d'Edmonton de finalement atteindre le sommet, mais c'est exactement ce qui s'est produit lorsque John a rejoint l'équipe.
« Il était dur, strict, mais surtout juste, et il a aidé à mettre en place les fondations qui ont forcé les joueurs à se responsabiliser entre eux, ce qui nous a ultimement permis de devenir champions. Un homme de famille merveilleux et un très bon ami, il a personnellement fait passer ma carrière à un autre niveau, et je vais toujours chérir les heures passées à discuter, que ce soit de la manière dont nous pouvions pénétrer les défensives adverses ou comment élever une famille. Repose en paix, John, tu vas nous manquer. »
Natif de Midland, en Ontario, Muckler a connu une carrière de 13 ans dans les années 1940, 1950 et 1960 dans les rangs juniors ainsi que dans les rangs mineurs chez les professionnels, avant d'occuper plusieurs emplois au cours des deux décennies qui vont suivre. Muckler a notamment été l'entraîneur des North Stars du Minnesota pendant 35 parties en 1968-69 avant de travailler pour les Canucks de Vancouver et les Rangers de New York dans différents rôles avant de débarquer à Edmonton.
Après deux saisons à titre d'entraîneur des Oilers, il a quitté son poste pour devenir le directeur des opérations hockey des Sabres de Buffalo. Il s'est retrouvé derrière le banc de Buffalo après 28 matchs au cours de la saison 1991-92 et a compilé un dossier de 125-109 avec 34 verdicts nuls en quatre saisons à la barre des Sabres.
Il a aussi dirigé les Rangers pendant trois saisons entre 1997 et 2000.
En 648 parties à titre d'entraîneur dans la LNH, Muckler a présenté une fiche de 276-285-3 avec 84 verdicts nuls.
En 2001, il a été embauché à titre de directeur général des Sénateurs d'Ottawa et a aidé à bâtir l'équipe qui allait atteindre la Finale de la Coupe Stanley en 2007. Son dernier emploi dans la LNH a été celui de conseiller principal pour les Coyotes de Phoenix, à partir de 2008, alors qu'il a travaillé à nouveau avec Gretzky, qui était alors entraîneur de l'équipe.
